In classic synthetic theory, evolutionary transformation is adaptive and occurs slowly and gradually, cumulatively, by the addition of small modifications under the control of natural selection. But, if the phenotypic changes produced by mutations are so tiny, how can they initiate the adaptive modification of the organism so that it becomes the “target” of a selection that specifically favors their persistence? Recent advances in ecophysiology and genetics consider that heritable adaptive changes are initially physiological, ecological, and behavioral, and that morphological modifications are coalesced only later in the process. So the real “targets” of natural selection could initially be non morphological.

Since Darwin, it has been customary to consider that all evolutionary change is slow, gradual, and cumulative. This point of view was strongly reinforced by mathematical models of population genetics, and it completely suffused the reading that the paleontologists of the Modern Synthesis, under the influence of Simpson [106], made of the succession of fossils in the stratigraphic column. But gradualism was jeopardized by a theoretical difficulty of scale: namely, repeated changes in the same direction comprised a pattern of orthoselection [106]. Such difficulties were doubtless why some noted biologists of the 20th century were ambivalent about the synthetic theory or even rejected it.

In the living world, species or lineages of most clades appear as reproductive entities that are phenetically and genetically distinct from closely related species – an image quite different from the complete continuum that gradualism would suggest. This, as Darwin [17] noted, is a logical consequence of selective extinction of intermediate forms. Through time, according to the gradualist perspective, species metamorphose insensibly into others through a multitude of small transitions. But then what are species? The populational concept of a biological species (BSC), central to the orthodox theory was complemented – but also greatly contested – by many alternatives: the chronospecies of paleontologists, the phylogenetic species of the cladists, the “ecological species concept” that has greatly grown in popularity, the “species as individual” [40], etc. (reviews in [8], [30] and [125]). It is clear that the entire philosophical and pragmatic value of the species concept will continue to be discussed for a long time.

What are the respective roles of these two processes in evolution? Classically, the orthodox synthesis emphasized anagenesis, because this process fundamentally agreed with the gradual, adaptive view of speciation, although it also acknowledged cladogenesis as a way of increasing diversity (especially in the face of extinction). But anagenesis cannot increase taxic diversity, so how could diversity increase through time if cladogenesis did not outpace extinction?

The model of punctuated equilibria, developed by Eldredge and Gould [29], required an evolutionary tempo quite different from that of gradualism. It stressed long periods of “stasis” during which species morphology fluctuated without much change, separated by episodes of “punctuation” – long on an ecological time scale, but nearly instantaneous on a geological time scale. During these “episodes,” generally brought on by ecological and geographic changes, small local populations in a state of disequilibrium could give rise to new species with different features. The model could suggest, but does not require, a certain relaxation of selection and the effects of genetic drift tied to small populations. Eventually, with population growth and geographic dispersal, the daughter species could end up competing with each other. The result would translate into the fossil record as patterns of small “quantum leaps” in morphology from one species to the next. So essentially, punctuated equilibria is a hypothesis about the pace of morphological change – whether or not an actual cladogenetic event can be observed in the fossil record.

What is critical to this model is that speciation does not follow adaptation but is independent of it. Thus “gradualism” and “punctuation” can be considered ends of a continuum of speciation mechanisms, in which the roles of selection and drift vary. In “punctuational” models, speciation is considered largely random with respect to the overall trends of the evolutionary lineage, much as, at another evolutionary level, mutation was seen with respect to the fate of the individual. In this view, evolutionary pathways result from the juxtaposition of phenomena of selective determinism and of a random component. Determinism through adaptation and selection plays a role, but it loses exclusive and absolute control of evolution. In other words, the fate of an evolutionary lineage seems historically “under-determined” by microevolutionary mechanisms. This introduces the possibility of a “macroevolutionary mechanism” (see below) partially decoupled from those of microevolution.

In a seminal article, “The spandrels of San Marco and the Panglossian paradigm: a critique of the adaptationist programme,” Gould and Lewontin [51] launched a frontal attack on some propositions of the role of natural selection that are not absolutely explicit in the synthetic theory but that in practice have always been part of it. With this article, Gould separated himself from the resolutely adaptationist point of view whose logic was allied to the orthodox Synthesis, in order to explore other factors than adaptation in the control of evolutionary processes.

Gould and Lewontin charged that an exaggerated “pan-adaptationism” had infiltrated evolutionary thought in the context of the modern synthesis, where the idea dominated that natural selection was an inevitable force of optimization. In practice, the organism was thus “pulverized” into a group of elementary characteristics, each of which could be explained in isolation by proposing an ad hoc “adaptive scenario.” Gould and Lewontin tried to temper these notions with another, more “structuralist” view alive and well since the ancient traditions of pre-Darwinian European biology, according to which organisms should be analyzed as integrated wholes [98] and [116]. Briefly, the emphasis was placed on internal constraints specific to each organism, rather than to the external causality of change, selection. They also deemed it impermissible to appeal to hypotheses of “what natural selection would do” and other untestable assertions of past processes in evolutionary history. The debate was actually never about the importance of natural selection, but about whether selective determinism and the correlative principle of adaptationism were absolute – as they were traditionally used in the context of the synthetic theory or as they should be used in a more open vision.

For a good part of the twentieth century, developmental biology thrived without much fruitful interaction with the modern synthesis [96]. In fact, ontogeny was “the great missing piece of the synthetic theory,” as Charles Devillers noted. Despite the efforts of some (e.g., C.H. Waddington [123]), evolutionary change was presented as if the transition from genotype (the ensemble of genes) of the egg cell to the finished phenotype (adult individual) was a “black box” with no interest or importance to evolutionary mechanics. But it is clear that all evolutionary transformations from ancestor to descendant imply transformations of ontogeny itself [33]. In the 1980s, a true developmental genetics began to evolve, making the transition between molecular genetics and embryology by elucidating the complex processes that take place in the three dimensions of space (differentiation and segregation of embryonic tissues, the topology of their relationships, etc.) and in time (control of the succession of stages necessary for differentiation, etc.).

Recent developments in evolutionary developmental genetics tell us something very important. The synthetic theory, in its classic respects, was initially founded on an understanding of formal genetics and population genetics that may appear today if not obsolete, at least largely incomplete. Population genetics, central to the orthodox synthesis, had initially incorporated Darwinian natural selection as the dominant evolutionary mechanism, virtually as a matter of principle [36], but the evolution of genetics itself eventually developed means other than selection. The incorporation of new information from molecular biology has been a fantastic enrichment for the theory.

A crisis for the classic synthetic theory resulted from the discovery in the 1960s that genetic polymorphism was much higher in natural populations than had been suspected. The maintenance of this polymorphism could not be explained easily by a simple appeal to natural selection, nor did experimental studies support it. Thus the significance of enzymatic polymorphism, an expression of the fact that many genes were not carried in natural populations in the homozygous stage (although they might at some point be “favored” by selection), posed some difficult problems that were resolved by refining the models of population genetics. After that came the problem of neutralism, the concept that certain mutations could be “invisible” to selection. The neutral theory of molecular evolution through mutation and random drift of Motoo Kimura [62] and King and Jukes [65] appeared to question the selective determinism of evolution, much as a general alternative to the selectionist concept inherited from Darwin.

In the 1980s it became better understood how evolutionary processes that were largely neutral at the molecular level were compatible with those that were principally selectionist at the level of the phenotype [119]. In fact, a considerable number of “neutral” mutations can accumulate in coding portions of genes without being “seen” by natural selection. On the other hand, other genic regions, in particular those that code for functional sites of proteins, turn out to be highly resistant to change: selection is thus in full force here. It is no less true that the genome appears to be in a permanent state of flux. The old idea, according to which most nucleotides of the DNA result from a positive selection, became untenable.

If some DNA sequences can promote their own replication while accumulating heritable mutations, these sequences could perpetuate themselves and evolve inside organisms without making any advantageous contribution to the phenotype (the “ultimate parasite”) [18] and [88]. In this way, if molecular processes permit the proliferation of this kind of sequences, there is no reason, in order to understand their existence, to search for a selective advantage to the organism that carries them. Moreover, such systems could compete among themselves within genomes. New levels of competition and selection, within the genomes themselves, could exist outside classical Darwinian selection.

Another major concept of molecular evolution has arisen since the 1960 s: the “molecular clock”. Zuckerkandl and Pauling [130] initially showed that protein sequences evolve (by substitution of amino acids) following a constant rate. This feature was soon used to study the progressive accumulation of substitutions in homologous proteins present in different lineages. This accumulation depends directly on the time of separation of the lineages, which could be calibrated by paleontological evidence.

The notion of a constant rate of substitution as a function of time has nonetheless been constantly re-evaluated and its value appears to vary from one protein to the next and from one lineage to the next [69]. This has posed a multitude of theoretical and practical problems for the use of the “molecular clock,” especially because the rate of substitution has been linked to the function of a protein. Moreover, within each protein the rate of substitution differs according to the nature and position of amino acids [63]. Over the last 20 years, the technological revolution in molecular biology, made possible by mass sequencing techniques developed by Frederick Sanger et al. [101], allowed comparisons of genes and sequences among different species from varied levels of the “tree of life.” Thanks to the tools of information theory, we have witnessed an explosive development of a true molecular phylogeny that was immediately faced with the classic problem of homology [31]. To compare genes in a significant way, it was necessary to establish sequence “alignments,” which implies hypotheses that need to be made explicit and procedures that need to be justified and standardized.

Given recent developments in the structure and function of genomes, the view of the origin of hereditary variations in the “orthodox” synthetic theory could be called, in hindsight, simplistic. Models of gene action are “non linear” but hierarchical. They place some groups of structural genes, coding for structural proteins and enzymes, under the control of other genes that are themselves situated at different hierarchical levels. The proteins coded by these regulatory genes interact with the DNA to modulate the expression of other genes, regulatory or structural, following hierarchically organized systems. In this way, as a function of signals received by the cell, the activity of its genome is regulated by a functional and interactive network, conforming to the structure of the genome itself. One can thus understand that some mutations that affect regulatory genes at more or less higher levels can activate (or repress) groups of subordinate structural genes that control various features of the phenotype. The realization of an evolutionary trend would no longer depend only on the control of selection, external to the organism, but on the internal constraints tied to the hierarchical architecture and to the mode of function of the genome itself. Thus the current models of genomes, which take into account the great effects of “genetic fluidity,” split genes, splicing, partial readings, families of repetitive sequences, transposons, and so on, by the complexity of their organization offer functional capabilities that are much more varied than those of the “classical” genome. Because it incorporates ontogeny (and its epigenetic mechanisms), the “evo-devo” “supersynthesis” tends to integrate the importance of “constructional constraints,” largely or completely neglected by the orthodox synthetic theory. All of this explains that developmental biology should occupy more and more a central and crucial position in the study of evolutionary mechanisms, because it represents the “common denominator” between the “micromerist” approaches of the molecular biologist and the geneticist on the one hand, and the “naturalist” approaches of the macroevolutionist, ecologist, and paleontologist on the other hand, as Waddington [123] insisted long ago.

The years 1970–1990 constituted a revolutionary and particularly stimulating period for reconstructing the concrete results of evolution, or “phylogenetic patterns.” The “new systematics” [58], [78] and [107] was an integral part of the orthodox synthesis, but although it saw itself as resolutely evolutionary, its tools and procedures were derived very largely from classical Linnean systematics. Beginning in the 1970s, this “synthetic” systematics found itself vigorously challenged by two opposing currents: on the one hand numerical taxonomy, a quantitative approach based on biometrics [109], and on the other hand phylogenetic systematics or cladistics [55]. The first was short-lived and not explicitly evolutionary. The latter, explicitly evolutionary in its intent, took into account all the practical consequences of Darwin's adage that “classifications… should become genealogies.” It turned into a radical approach to concepts, methods, and procedures in systematics that came to incorporate theory of Popperian falsification and vicariance biogeography [68].

Its result has been a radical revision of methods (much more computerized) and results of systematic analysis, with the revelation that most of the major traditional groups of the “tree of life” needed to be reconsidered [13] and [31]. Research in the last 30 years, however, has shown an additional role of the “horizontal” transfer of genetic information among different species, including distantly related contemporaneous phyla. At the moment, the degree of horizontal transfers among “prokaryotes” (bacteria and archaeans) is so great that it has set off a crisis in microbiology that reaches to its very core: what is, in the end, a bacterial species? It is clear that the recognition of horizontal transfers will require at least the reconfiguration of the tree of life to include reticulation [5], [127], [128] and [129].

In the same article in which they criticized the “adaptationist program,” Gould and Lewontin [51] also reacted to the myopic pan-adaptationism that conflates current use of a structure with the reasons that it originated in the course of evolution. This reflection was considerably deepened and amplified in the presentation by Gould and Vrba [52] of the concept of exaptation. Briefly, the notion of exaptation inverts the classical difficulty of the origin of evolutionary innovations (see above). The central idea is that some structures or characteristics that are initially present in an organism (a population) for whatever reason, could become new grist for the mill of selection in the context of ecological modifications, to the point of changing their functions. It is important here to distinguish between secondary adaptation – a structure with one function being co-opted to a second function (which may or may not supersede or replace the original one) – and true exaptation, which is the co-option of a structure with no apparent previous function to a function. Structures that are amenable to exaptation usually are those that are formed by some kind of constructional process necessary to the development of the organism.

During ontogeny the temporal action of certain groups of genes is of primary importance to evolutionary change. The on-off signals that regulate such activities can be displaced temporally (heterochrony) and can manifest themselves in considerable (and geologically rapid) modifications, not tied initially to the action of selection, and not entailing the intervention of gradual transitions. Heterochronic phenomena were well studied since the end of the 19th century beginning with Haeckel, but were unceremoniously buried by the synthetic theory [96]. They recovered pride of place in modern models of evolutionary mechanics [1] and [45]. They can explain the rapid occurrence of very important evolutionary changes from small causes, such as a single mutation affecting a regulatory gene for the timing of expression of other genes. By their diversity, working in selective situations, heterochronic mechanisms appear susceptible to explain numerous evolutionary phenomena where massive, rapid, and not necessarily adaptive (in all their respects) transformations have occurred. Their reintroduction into the evolutionary synthesis has strongly contributed to the rapprochement between developmental biology and evolution, as witnessed by the dozens of books and the hundreds of articles published in the last 15 years. This is therefore an extremely important contribution from the morphological sciences, alongside those of molecular biology, to the emergence of the “evo-devo synthesis” [96].

The biogeography traditionally associated with the “orthodox” synthetic theory was “dispersalist.” It was based on the idea of a geographic “cradle” for a species, followed by migrations and successive range expansions, following concepts partly inherited from Darwin's time and before. This biogeography had developed within the context of a generally “fixist” view of paleogeography (stability of continental and oceanic areas). In this context, the explanation of geographic distributions of biomes generally appealed to ideas of ancient migrations, and to the existence of postulated “continental bridges.” Although various paleontologists and biogeographers accepted Wegener's [124] idea of “continental drift” to explain the distribution of ancient and modern biotas, a revolution in historical biogeography had to await the discovery and acceptance of plate tectonics in the early 1960s. A critical synthesis of the “panbiogeography” of Croizat [14] and cladistics [83] and [92] resulted in a “vicariance biogeography” based on the progressive fragmentation of continental areas that were originally joined and occupied by “generalized” ancestors to explain the endemism of “specialized” descendants in areas that had since separated. However, vicariance is an addition to rather than a substitution for dispersalist biogeography. At the level of speciation studies, an active “phylogeography” has developed on these new bases.

En théorie synthétique classique, la transformation évolutive est adaptative et se réalise de façon lente et graduelle, cumulative, par addition de minimes modifications sous contrôle de la sélection naturelle. Mais, si les transformations phénotypiques produites par mutation sont, au départ, infimes, comment peuvent-elles initialement modifier l’adaptation de l’organisme à son environnement au point de devenir la « cible » d’une sélection particulière qui favoriserait leur maintien ? L’objection – classique – posait, dans sa généralité, le problème de l’origine de la transformation évolutive dans son rapport nécessaire à l’adaptation. Le problème s’était historiquement cristallisé autour de l’origine adaptative d’innovations morphologiques spectaculaires (ailes, pattes marcheuses…), mais les progrès de l’écophysiologie et de la génétique ont considérablement renouvelé la perspective au cours des 50 dernières années. On considère aujourd’hui que les modifications adaptatives héritables initiales, potentiellement aux origines d’une divergence spécifique, sont d’abord de natures physiologique, écologique, comportementale, les modifications de la morphologie n’intervenant que plus tardivement. Ainsi, les véritables « cibles » initiales de la sélection naturelle pourraient être des caractères non morphologiques mais à fort retentissement sur la fitness (traits d’histoire de vie, physiologie…). Ainsi, malgré des nuances et réserves considérables proposées, quant à l’importance du concept d’adaptation (voir ci-dessous), celui-ci garde une place centrale en mécanique évolutive.

Depuis Darwin, à travers le néodarwinisme et jusqu’à la théorie synthétique « orthodoxe », il a été de règle de considérer que toute transformation évolutive ne pouvait être que lente et graduelle, cumulative (mais voir [90] pour les sens du mot « gradual », et ce que voulait dire Darwin lui-même). Ce point de vue a été très renforcé par les modèles mathématiques de la génétique des populations et il avait complètement imprégné, sous l’influence de Simpson [106], la « lecture » que les paléontologues synthétistes faisaient de la succession des fossiles en suivant la série stratigraphique : cette approche s’est systématisée en « méthode stratophénétique » [41], [42], [43] and [44]. Le gradualisme intégral, se heurte pourtant à une difficulté théorique de taille : celle de l’itération des changements évolutifs dans une même direction, autrement dit, du mécanisme de l’orthosélection [106]. De fait, le principe de répétitivité-additivité, confronté aux mécanismes initialement invoqués pour le fonctionnement du génome en théorie synthétique, avait toujours choqué un certain « bon sens ». Pour des morphologistes, il paraissait intuitivement inacceptable de considérer le caractère totalement aléatoire (composante « hasard ») des retouches (mutations s. 1., recombinaisons…), comme cause de l’accumulation de changements phénotypiques coordonnés et allant toujours dans le même sens – surtout si l’on minimisait le rôle de la sélection comme composante « nécessité » ! Dans l’ancienne vision « linéaire » et non hiérarchique du génome, un gène engendre en mutant un certain effet phénotypique, généralement modeste. La réalisation d’un changement de plus en plus important du phénotype exige donc que des mutations se répètent à de nombreuses reprises dans le (ou les) gène(s) impliqué(s), avec le même effet additif et cumulatif sur le phénotype, et cela sur de longues durées. On ignorait en outre le nombre de gènes éventuellement impliqués dans les changements morphologiques, mais l’idée prévalait que tout changement morphologique héritable pouvait être contrôlé par de très nombreux gènes. Comme la distribution des effets dans une population de la mutation est totalement aléatoire, la proposition revenait de toute façon à l’obtention de longues séries dans un tirage aléatoire, ce qui est du domaine de l’impossibilité statistique. Bien sûr, la sélection naturelle effectuait le tri, mais de telles considérations et difficultés furent sans doute, au xx ^e siècle, à l’origine des réticences, voire du rejet de la théorie synthétique par certains biologistes de renom et, de fait, l’objection était sérieuse et la synthèse se devait d’y répondre : les progrès en génétique de la fin du xx ^e siècle ont apporté des solutions (cf. infra).

Une autre difficulté du gradualisme orthodoxe était que le problème central de l’évolution, celui de l’Origine des espèces, se trouvait comme « gommé » par la synthèse plutôt qu’il n’était résolu. En effet, dans la nature actuelle, les espèces apparaissent, en général, comme des entités reproductrices phénétiquement et génétiquement distinctes des espèces voisines, selon une image très différente du continuum complet suggéré par le gradualisme. C’est d’ailleurs, selon Darwin [17], une conséquence logique des extinctions sélectives des formes intermédiaires. Si l’on transpose dans le temps, d’après la vision gradualiste, les espèces se métamorphosent insensiblement les unes en les autres, selon une multitude de transitions ménagées. Mais que sont alors les espèces ? Entre deux taxons distants dans le temps et réunis par une série continue d’intermédiaires, comment distinguer les espèces successives ?

À partir des années 1970, ces questions ont alimenté un renouveau sans précédent de la réflexion biologicophilosophique sur la conception de l’espèce, suscitant une multitude de points de vue différents. Le concept populationnel d’espèce biologique ou biospecies, central dans la théorie synthétique orthodoxe, a été ainsi complété – mais aussi très contesté – par une multitude de visions alternatives : chronospecies des paléontologues, espèce phylogénétique des cladistes, l’espèce comme individu ([40], une conception peut-être plus proche de l’expérience philosophique que de la biologie), etc. ; synthèses dans [8], [30] and [125]. Dans la mesure où la conception de l’espèce considérée comme pertinente dans le cadre de la synthèse (biospecies) a été très contestée (elle n’est plus « typologique » puisque populationnelle, mais demeurerait « essentialiste »), cela a retenti sur la théorie elle-même : on a parfois souhaité qu’elle se saisisse d’un autre concept de l’espèce, voire même qu’elle l’abandonne entièrement.

Actuellement, ces débats intéressent tout autant les épistémologues que les biologistes praticiens [21] and [100]. Ces derniers s’y trouvent plus ou moins toujours confrontés, ne serait-ce que pour tous les problèmes pratiques de systématique ou de nomenclature, l’inventaire de la biodiversité étant fort loin d’être achevé [126]. Les microbiologistes, en particulier, se retrouvent à cet égard en première ligne, du fait du caractère massif des « transferts horizontaux » de matériel génétique entre espèces différentes, révélés par les techniques moléculaires [4], [5], [127] and [128].

De façon traditionnelle, on considère habituellement qu’au cours de l’histoire évolutive, deux phénomènes complémentaires concourent à l’origine d’espèces nouvelles. Le premier, qui s’exprime dans le gradualisme, est l’anagenèse, ou transformation progressive (et adaptative) au sein d’une série phylétique : « l’évolution phylétique » de Simpson [106]. La somme des anagenèses exprimerait la continuité fondamentale de la vie depuis le Précambrien. L’autre phénomène est celui du branchement évolutif : une lignée se scinde et donne naissance à deux espèces sœurs à partir d’une espèce mère ; c’est la divergence évolutive ou cladogenèse. La somme des cladogenèses exprimerait l’extraordinaire diversité du monde vivant.

Quelle est la part respective des processus clado- et anagénétiques dans les mécanismes de l’évolution ? Classiquement, la synthèse orthodoxe faisait la part très belle à l’anagenèse, dans la mesure où ce processus est fondamentalement en accord avec une vision gradualiste et adaptative de la spéciation. Le débat a porté, à cet égard, sur l’efficacité relative des deux processus. Si l’existence réelle de lignées anagénétiques, bien documentées par la paléontologie, n’est pas contestable, on peut s’interroger, en revanche, sur l’importance des novations évolutives réservées à ce processus. L’anagenèse apporte des variations sur un thème morphologique donné, mais crée-t-elle véritablement des nouveautés évolutives significatives ? C’est ce que contestent de nombreux paléontologues à partir des années 1970, en particulier dans les pages de la nouvelle et rapidement influente revue Paleobiology. Le débat reste ouvert, mais tout un courant de pensée a penché en faveur du rôle central de la cladogenèse dans l’origine des novations évolutives significatives (cette manière de voir ayant, par ailleurs, des affinités avec le modèle des « équilibres ponctués »(voir ci-dessous).

On sait que ce modèle de process évolutif, développé dès 1972 par Eldredge et Gould [29] à partir de données paléontologiques, constitue une alternative radicale au gradualisme. Il distingue de longues « stases », au cours desquelles les espèces fluctuent sans beaucoup changer, séparées par des épisodes de « ponctuation », longs au niveau du temps écologique, mais quasiment instantanés au niveau du temps géologique. Au cours de tels « épisodes », généralement initiés par des changements écologiques et géographiques, de petites populations localisées et en état de déséquilibre pourraient donner naissance à des espèces nouvelles, d’emblée différentes. Le modèle prend en compte la relaxation de la sélection et les effets de dérive génique liés aux petits effectifs. Ultérieurement, avec l’accroissement des effectifs et de l’aire géographique, les espèces filles entreraient elles-mêmes en compétition (sélection interspécifique). Le résultat se traduirait dans la documentation paléontologique (« patterns ») par de petits « sauts quantiques » de la morphologie, d’une espèce à la suivante. Darwin lui-même [17] avait explicitement montré comment une évolution « graduelle » devrait normalement se traduire par une série de petits sauts discontinus dans la série stratigraphique. Toutefois, le sens même du terme « graduel » chez Darwin ne correspond pas à celui d’une évolution parfaitement continue, comme impliqué ultérieurement par les synthéticiens [90].

Quoi qu’il en soit, du point de vue des mécanismes ou process, le modèle reste parfaitement compatible avec la synthèse [42], [43], [44], [45] and [94]. Il met en jeu le modèle de la population fondatrice de Mayr, poussé dans toutes ses conséquences spatio-temporelles. Le modèle ponctualiste fait la part belle à la cladogenèse, réduit l’importance de l’anagenèse et propose un découplage entre l’adaptation des populations pendant la stase et l’apparition, largement aléatoire, des espèces filles pendant la phase de ponctuation cladogénétique. Ce qui est capital dans ce modèle, c’est que la spéciation ne suit pas l’adaptation, comme conséquence de celle-ci, mais au contraire qu’elle la précède [47]. Cela entraîne toute une série de conséquences passionnantes à explorer : fixation aléatoire d’allèles, production de structures non adaptatives par suite de corrélations ontogéniques avec des structures sélectionnées (rôle à cet égard des allométries, de la pléiotropie, des compensations en matériel cellulaire, des corrélations imposées pour raisons mécaniques, topologiques, etc.). Enfin, le rôle capital d’événements hétérochroniques (apparition de différences dans la séquence de mise en place temporelle des événements morphogénétiques au cours du développement) est pleinement pris en compte par le modèle.

D’autres modèles que les « équilibres ponctués » présentent en commun avec lui ce même aspect « quantique ». Ainsi, par exemple, dans le modèle du « goulot d’étranglement » (bottleneck effect) de Stanley [110] and [111], la population fondatrice ne s’isole pas dans l’espace, mais dans le temps. Si une espèce souche subit une réduction progressive d’effectif et de variabilité, puis s’épanouit de nouveau démographiquement quand les conditions écologiques redeviennent favorables, il se pourra que son pool génique ait été définitivement modifié lors de la phase à faibles effectifs (rôle de la dérive génétique) et les populations abondantes qui suivent cette phase pourront constituer une nouvelle espèce (spéciation allochronique). Tous ces modèles de mécanique évolutive ont en commun que les causes initiales de la spéciation sont à rechercher dans une rupture du flux génique, touchant des populations d’effectifs réduits et en état de « crise », et non pas l’adaptation graduelle, qui n’intervient qu’après. C’est surtout l’isolement dans le temps (Stanley) ou l’espace (Mayr, Eldredge et Gould) qui jouerait un rôle déterminant dans la rupture du flux génique, c’est-à-dire qu’au déterminisme adaptationniste, se substitue une explication où intervient l’aléatoire. Après de violents débats pendant les années 1970–1990, la situation semble s’être stabilisée dans la mesure ou « gradualisme » et « ponctualisme » peuvent être considérés comme les extrêmes opposés d’un continuum de mécanismes de la spéciation, dans lesquels, toutefois, le rôle de la sélection (composante « déterministe »), varie considérablement relativement à la dérive (composante « aléatoire »). Dans les modèles dits « ponctualistes » de la spéciation, celle-ci est donc perçue comme largement aléatoire vis-à-vis de la lignée en évolution, comme l’était déjà, à un autre niveau, la mutation vis-à-vis de la destinée de l’individu. Dans cette perspective, le cheminement évolutif est donc compris comme résultant de la juxtaposition de phénomènes à déterminisme sélectif et d’une composante aléatoire. Le déterminisme sélection-adaptation garde un rôle, mais il perd le contrôle exclusif et absolu de l’évolution. Autrement dit, la destinée de la lignée en évolution apparaît comme historiquement « sous-déterminée » par les mécanismes microévolutifs. Par là s’introduit la possibilité d’une « mécanique macroévolutive » (voir ci-dessous) partiellement découplée des mécanismes microévolutifs sous-jacents.

Dans un article très remarqué, « Les Pendentifs de la cathédrale Saint-Marc et le paradigme de Panglosse : une critique du programme adaptationniste » [51], Gould et Lewontin avaient attaqué de front certaines propositions sur le rôle de la sélection naturelle, qui ne sont pas absolument explicites dans la théorie synthétique mais qui, en pratique, accompagnaient toujours sa mise en œuvre. Avec ce travail, Gould prenait ses distances vis-à-vis du point de vue résolument adaptationniste dont la logique est sous-jacente à la Synthèse orthodoxe, pour s’intéresser à d’autres composantes que l’adaptation dans le contrôle du processus évolutif.

D’abord, Gould et Lewontin exposent qu’un « pan-adaptationnisme » exagéré avait infiltré la pensée évolutionniste dans le cadre de la théorie synthétique, où dominait l’idée que la sélection naturelle est un agent d’optimisation tout-puissant. En pratique, on « pulvérise » donc l’organisme en autant de caractères élémentaires qu’on le souhaite, en proposant un « scénario adaptatif » ad hoc, pour expliquer la présence de chacun d’eux considéré isolément. La seule restriction à une adaptation parfaite est provoquée par les compromis opportunistes atteints quand des pressions sélectives contradictoires s’exercent simultanément sur les mêmes organes. Le caractère non optimal de l’adaptation est alors « récupéré » comme le résultat de l’adaptation elle-même.

Gould et Lewontin ont essayé de tempérer ces notions par celle, plus « structuraliste » et longtemps bien vivante dans l’ancienne biologie européenne prédarwinienne, selon laquelle les organismes doivent être analysés en tant que totalités intégrées, comme encore suggéré par les morphologistes E.S. Russell [98] et d’Arcy Thompson [116]. En bref, l’accent était mis sur les contraintes internes propres aux organismes, plutôt qu’à la causalité externe du changement, la sélection. Gould et Lewontin [51] mettaient ainsi l’accent sur les conditions effectives d’action de la sélection naturelle et sur les limites de son efficacité : celle-ci ne pourra jamais faire n’importe quel organisme à partir de n’importe quel génome.

L’article de 1979 a été perçu comme « terroriste » par les tenants de l’adaptationnisme traditionnel et son influence a été forte, au point de susciter pendant une quinzaine d’années une véritable défiance (injustifiée) vis-à-vis du concept d’adaptation. Les interprétations semblent à cet égard prendre une tournure beaucoup plus équilibrée actuellement. En résumé, le débat ne porte nullement sur l’importance de la sélection naturelle, celle-ci demeurant décisive, mais seulement sur le caractère absolu du déterminisme sélectif et du principe (corrélatif) d’adaptationnisme, tels qu’ils furent utilisés dans le cadre traditionnel de la théorie synthétique, ou tels qu’ils devraient l’être dans le cadre d’une vision plus ouverte de celle-ci.

Pendant une bonne partie du xx ^e siècle, la biologie du développement a pu se pratiquer sans grandes interactions positives avec la théorie synthétique de l’évolution [96]. De fait, l’ontogenèse était la « grande absente de la théorie synthétique » (Devillers). Malgré les efforts de certains [123], tout se passait comme si la transition entre le génotype (ensemble des gènes) de la cellule œuf et le phénotype achevé (individu adulte) était une « boîte noire », sans intérêt, ni importance en mécanique évolutive. Il est pourtant clair que toute transformation évolutive entre ancêtre et descendant implique des transformations de l’ontogenèse elle-même [33]. Un revirement complet de point de vue s’est fait jour à cet égard, à partir du début des années 1980 [9] and [93]. Le fonctionnement des gènes dans la synthèse des protéines répondait à des mécanismes désormais considérés comme bien élucidés. Mais la biosynthèse d’une protéine ne renseignait pas (ou pas assez) sur les mécanismes d’expression phénotypique du génome, qui aboutissent à l’édification d’un organisme : il faut pour cela une véritable génétique du développement, faisant la transition entre génétique moléculaire et embryologie. Dans un tel domaine, on passe à des processus complexes qui se déroulent dans les trois dimensions de l’espace (différenciation et ségrégation des feuillets embryonnaires, topologie de leurs relations, etc.) et dans la dimension temporelle (contrôle de la succession d’étapes nécessaires de la différenciation, etc.).

Le point de vue réductionniste implicite à l’état classique de la théorie synthétique était à cet égard résolument « instructionniste », puisque si un génome était « connu » dans sa totalité, il « spécifierait » l’organisme dans tous ses détails. En revanche, l’embryologie causale suggérait que le « programme génétique » ne peut être compris comme une sorte de « représentation » de l’organisme, mais bien plutôt comme une série de règles génératives (algorithme) où tout n’est pas spécifié. La notion même de « programme génétique », une analogie sémantique avec l’informatique, a été très critiquée, le génome fonctionnant selon un mode « probabiliste » plutôt qu’ « instructionniste » [67]. De toutes façons, à côté de phénomènes à stricte détermination génétique, l’ontogenèse associe des mécanismes épigénétiques, conséquences mêmes des propriétés et des relations spatio-temporelles entre cellules et catégories cellulaires [123]. Dans la mesure où cette catégorie de phénomènes dépendent, en dernière analyse, mais ne sont pas totalement réductibles à la programmation génétique, il paraît légitime de raisonner en termes de niveaux hiérarchiques d’intégration ; un génome, un œuf fécondé, une gastrula, etc., représentent chacun de tels niveaux intégrés, sièges de mécanismes particuliers « émergeant » du niveau d’organisation et de complexité particulier qu’ils représentent. On discerne à présent en quoi et comment la nouvelle génétique du développement est susceptible désormais de répondre à ces types de questionnements.

Historiquement, une première crise a résulté des travaux pionniers en biologie moléculaire effectués par Lewontin et Hubby [72] qui ont montré, à la surprise générale, que le polymorphisme génétique naturel était beaucoup plus élevé qu’on ne le croyait. Or le maintien d’une telle quantité de polymorphisme ne s’expliquait pas facilement par la sélection naturelle. Ainsi, la signification du polymorphisme enzymatique, expression du fait que de nombreux gènes ne sont pas portés, au sein des populations naturelles, à l’état homozygote (alors qu’on pouvait s’attendre à ce que les gènes « favorisés » par la sélection le soient) a posé de difficiles problèmes pour être conciliable avec la sélection naturelle. Ces problèmes ont été en partie résolus par des raffinements des modèles de la génétique des populations, mais principalement, en fin de compte, par l’acceptation d’une évolution « non darwinienne » au niveau moléculaire. En effet, sont intervenus ensuite les problèmes qu’a posés le neutralisme dans sa généralité, certaines mutations pouvant être « invisibles » pour la sélection. Aussi la théorie neutraliste de l’évolution moléculaire par mutation et dérive aléatoire de Motoo Kimura [62] et King et Jukes [65] est-elle apparue à un moment comme remettant en cause le déterminisme sélectif de l’évolution et donc comme une alternative générale à la conception sélectionniste héritée de Darwin.

Ces difficultés ont été surmontées à partir des années 1980, lorsque l’on a mieux compris comment une évolution en grande partie neutre au niveau moléculaire était compatible avec une évolution principalement sélectionniste au niveau du phénotype [62], [64] and [119]. En effet, de nombreux allèles (variants d’un gène occupant le même locus ou position sur un chromosome donné) semblent se comporter comme s’ils étaient indifférents vis-à-vis de la sélection. En fait, un nombre considérable de mutations « neutres » peut s’accumuler dans des portions codantes des gènes sans être « vues » par la sélection, le changement moléculaire affectant l’ADN étant alors en grande partie comparable à un « bruit ». En revanche, d’autres régions géniques, en particulier celles qui codent pour des sites fonctionnels des protéines, se révèlent extraordinairement intolérantes au changement : la sélection joue alors à plein.

Il n’en reste pas moins vrai que le génome apparaît en état de flux permanent, une grande partie de ses changements étant fixée de façon non sélective. Ainsi, la vieille idée selon laquelle la plupart des nucléotides de l’ADN résultent d’une sélection positive devenait intenable. La fluidité génétique a été étendue, au-delà de la substitution de nucléotides, à des séquences bien plus grandes. Des régions entières de l’ADN peuvent se dupliquer ou se déplacer à de nouvelles localisations sur le génome, ces translocations pouvant modifier de façon drastique les modes d’expression phénotypiques [74]. Les transposons se sont révélés comme une composante importante des génomes.

À partir de ces considérations, le concept de « gène égoïste » a été proposé [24] and [88] suscitant de nombreuses controverses [18] and [19]. S’il existe dans le génome des séquences d’ADN capables de promouvoir leur propre réplication tout en accumulant des mutations héritables, ces séquences pourraient se perpétuer et évoluer au sein des organismes sans aucune contribution avantageuse pour les phénotypes : « le parasite ultime ». Ainsi, si des processus moléculaires permettent la prolifération de ce genre de séquences, il n’y a aucune raison, pour rendre compte de leur existence, de rechercher un avantage sélectif quelconque pour l’organisme qui les porte. Plus, de tels systèmes pourraient entrer en compétition entre eux au sein des génomes. De nouveaux niveaux de compétition/sélection, cette fois au sein même des génomes des organismes pourraient exister, réalisant un nouveau niveau sélectif (conflits intragénomiques) pour ainsi dire en deçà de la sélection darwinienne classique. Ces idées ne sont en fait pas nouvelles, rejoignant des intuitions de la fin du xix ^esiècle (Roux (1850–1924), Weismann 1834–1914).

Plus généralement, au plan fonctionnel, les progrès extraordinaires introduits au cours des 20 dernières années au niveau de la génétique moléculaire des « procaryotes » comme des eukaryotes : duplications en tandem, familles de séquences répétitives, « évolution concertée », « molecular drive » [25] and [26], multiples modalités de « transferts horizontaux » [127] and [128], etc., imposent désormais une vision très renouvelée du génome et de son mode de fonctionnement, insistant sur sa fluidité et sur l’indépendance de ses changements relativement à la sélection darwinienne s’exerçant sur les phénotypes.

Un autre concept majeur de l’évolution moléculaire s’est fait jour dès les années 1960 : celui « d’horloge moléculaire ». Zuckerkandl et Pauling [130] montrent initialement que les séquences des protéines évoluent (par substitution d’acides aminés) selon un taux constant. Ce phénomène va être rapidement utilisé pour étudier l’accumulation progressive de substitutions dans des protéines homologues, présentes dans différentes lignées. Cette accumulation dépend directement du temps de séparation des lignées, ce qui peut être calibré par les données paléontologiques.

Une des premières études utilisa les séquences d’acides aminés du cytochrome C pour produire des phylogénies à grande échelle [32]. La notion d’un taux de substitution constant en fonction du temps a toutefois été constamment réévaluée et sa valeur paraît varier d’une protéine à l’autre et d’une lignée à l’autre [69]. Cela a posé une multitude de problèmes théoriques et pratiques pour l’utilisation de « l’horloge moléculaire », d’autant plus qu’une relation s’est révélée entre la fonction d’une protéine et le taux de substitution qu’elle subit. Enfin, au sein même de chaque protéine, le taux de substitution diffère selon la nature et la localisation des acides aminés, relativement aux régions plus ou moins fonctionnellement contraintes de la protéine [63]. Plus tard, la possibilité de séquençage de l’ADN a permis d’utiliser les nucléotides comme « horloges moléculaires », comme on le faisait auparavant avec les acides aminés [66]. Les séquences nucléotidiques sont moins couplées au phénotype et reflètent plus directement les processus moléculaires produisant de la variation. Toutefois, en général, les nucléotides qui modifient une séquence protéique sont plus fortement conservés et les régions non codantes montrent plus de polymorphisme.

Initialement, les techniques d’hybridation entre brins d’ADN ont permis de premières comparaisons à grandes échelles entre génomes, en particulier chez les oiseaux [105]. Cela a montré que même les régions non codantes du génome peuvent quand même contenir un signal phylogénétique. Au cours des 20 dernières années, la révolution technologique en biologie moléculaire, rendue possible par la technique de séquençage en masse initiée par Frederick Sanger et al. [101], a permis une comparaison des gènes et de leurs séquences entre espèces différentes, réparties à des niveaux variés de « l’arbre du vivant ». Le séquençage complet de génomes complexes est même réalisé, pour la levure en 1996, et pour le génome humain à partir de 2001. Initialement réalisé dans des perspectives de retombées biomédicales, ce gigantesque effort conduit à une connaissance comparative étendue des génomes de quelques « modèles » (nématode, drosophile…), répartis dans l’ensemble du monde vivant. Grâce à l’aide irremplaçable de l’informatique, on a assisté ainsi au développement explosif d’une véritable phylogénie moléculaire qui s’est trouvée immédiatement confrontée au vieux problème de l’homologie [31]. Pour comparer les gènes de façon significative, il faut en effet réaliser des « alignements » des séquences, ce qui implique des hypothèses qu’il faut expliciter et des procédures qu’il faut justifier et standardiser. Cette véritable « anatomie comparée moléculaire » est riche d’une énorme information phylogénétique.

Toutefois, les difficultés s’avèrent nombreuses : ainsi, l’histoire d’un gène donné peut apparaître comme assez largement « découplée » de celle des espèces ou populations qui le portent, et divers « marqueurs moléculaires » peuvent très logiquement « raconter » des histoires exactes bien que non congruentes entre elles ! [3] and [119] Par ailleurs, avec l’avènement des phylogénies moléculaires, on dispose désormais de « jeux de données » complètement indépendants des données morphologiques traditionnelles et cela pour les mêmes organismes ! La confrontation des données morphologiques et moléculaires pour reconstituer la phylogénie est passionnante : souvent, le message est le même mais, quand les messages sont « non congruents » (contradictoires), la résolution des conflits génère souvent une compréhension plus affinées des problèmes, en révélant les « biais » et limites des diverses méthodes. Ce champ de recherche est actuellement en pleine activité. Signalons enfin que les bases mathématiques de la génétique des populations ont réalisé une évolution parallèle au développement de la génétique moléculaire, passant d’approches de type « statistique » à des approches de type « probabiliste » [81] and [82].

Compte tenu des développements récents sur les structures et fonctions du génome, la vision de la genèse des variations héréditaires en théorie synthétique « orthodoxe » peut être rétrospectivement jugée simpliste. Les modèles d’action des gènes sont « non linéaires », mais hiérarchiques. Ils reviennent à placer des groupes de gènes de structure, codant pour les protéines constitutives et pour les enzymes, sous le contrôle d’autres gènes, situés eux-mêmes à différents niveaux hiérarchiques. Les protéines codées par ces gènes régulateurs interagissent en effet avec l’ADN pour moduler l’expression d’autres gènes, eux-mêmes régulateurs ou de structure, selon des systèmes hiérarchisés. Ainsi, en fonction des signaux reçus par la cellule, l’activité de son génome est régulée par un réseau fonctionnel et interactif, inhérent à la structure du génome lui-même. On peut alors comprendre que des mutations affectant des gènes de régulation à des niveaux plus ou moins élevés puissent activer (ou réprimer) des groupes de gènes de structure subordonnés contrôlant divers éléments du phénotype. La réalisation d’une tendance évolutive ne dépendrait plus (seulement) du contrôle par la sélection, extérieure à l’organisme, mais bien des contraintes internes liées à l’architecture hiérarchique et au mode de fonctionnement du génome lui-même. Ainsi, les modèles actuels de génomes, prenant en compte les effets massifs de la « fluidité génétique », découpages (split genes), collages (splicing), lectures partielles, familles de séquences répétitives, transposons, etc., offrent, de par la complexité de leur organisation, des capacités de fonctionnement bien plus variées que celles du génome « classique ».

Le jeu des interconnexions intra- et interniveaux va produire des systèmes de contraintes réduisant la « liberté d’action » des gènes de structure, et limiter les capacités théoriques d’expression de la variabilité du génome. Des protéines, telle la Hsp 90, sont capables « d’imposer silence » à des mutations de gènes de structure, « normalisant » ainsi, par un rôle de « chaperon », le cours du développement [99]. Les contraintes sont ici d’origine interne, structurale, alors qu’en théorie synthétique classique, elles étaient externes et représentées par la sélection naturelle triant, parmi les caractères phénotypiques effectivement réalisés, ce qui est « acceptable » ou non.

Cette nouvelle connaissance des génomes présente des mécanismes bien plus complexes, mais aussi bien plus souples et surtout bien plus riches en valeur explicative, que les modèles sur lesquels était fondée autrefois la théorie synthétique classique. Il n’est plus besoin de faire toujours muter les mêmes touches terminales (gènes de structure) pour avoir le même effet phénotypique. De par les interconnexions hiérarchiques, un même système effecteur (batterie de gènes de structure) pourrait être activé par différents gènes de régulation : la répétitivité des résultats phénotypiques, clef de l’explication du caractère orienté, additif, de l’évolution à grande échelle, devient alors statistiquement plausible. L’organisme n’est plus « passif » face à la sélection, mais son organisation génomique elle-même introduit des contraintes qui « canalisent » le sens de l’action de celle-ci. Divers mécanismes moléculaires [99] permettent soit « l’assimilation génétique » de la nouveauté, au sens de Waddington [122], c’est-à-dire son dévoilement au niveau phénotypique, permettant ainsi l’action de la sélection naturelle, soit son « masquage » par canalisation ontogénétique (au sens de [122]), permettant ainsi l’accumulation de nouveautés génétiques invisibles par la sélection au niveau phénotypique. Cette notion de « contraintes » ou de canalisation des « possibles potentiels » en un nombre moins grand de « possibles réels » doit intervenir à tous les niveaux d’intégration organique, du niveau moléculaire du gène, en passant par les « canaux de l’ontogenèse » [123], jusqu’à ses conséquences sélectives au niveau de la population d’individus achevés. Parce qu’elle fait sa place à l’ontogenèse (et à ses mécanismes épigénétiques), la « supersynthèse evo-devo » tend à intégrer l’importance des « contraintes de construction », largement ou totalement ignorées de la théorie synthétique orthodoxe.

Ainsi, en opposition à la vision d’un organisme « passif », jouet des facteurs externes (sélection), ces conceptions prennent en compte, de façon décisive, les « contraintes de construction » qui, à tous les niveaux d’intégration hiérarchique de l’organisation, « canalisent » les voies possibles du changement évolutif et organisent l’interaction entre l’organisme et les pressions sélectives issues du milieu. On retrouve ainsi, aux niveaux moléculaires, certaines des préoccupations « architecturales » exprimées au niveau des phénotypes dans l’article de Gould et Lewontin [51]. Tout cela explique que la biologie du développement devrait occuper de plus en plus une position centrale et cruciale dans l’étude des mécanismes évolutifs, car elle constitue actuellement le « dénominateur commun » entre les approches « microméristes » du biologiste moléculaire et du généticien, d’une part, et celles, « naturalistes », du macroévolutionniste, écologiste ou paléontologue, d’autre part, comme Waddington y avait depuis longtemps insisté [123]. Enfin, les très nombreuses données désormais connues sur les remaniements chromosomiques (translocations, inversions, fusions) montrent aussi que de tels phénomènes jouent certainement un rôle important, bien qu’encore difficile à préciser généralement, dans les processus évolutifs, sans doute principalement au niveau de la formation de « barrières d’isolement » au cours de la spéciation.

Le développement explosif des données moléculaires dans le domaine de l’évolutionnisme a entraîné de multiples conséquences, dont l’une des moindres n’est pas le retournement des perspectives entre génotype et phénotype [24]. L’investissement massif des molécularistes sur les gènes et les génomes, relativement aux organismes ([3] and [82], etc.), a poussé aux limites le vieux paradoxe de la poule et de l’œuf. Ce trait, bien exprimé dans les nombreux ouvrages de R. Dawkins ([18] and [19], etc.), par exemple, revient à ne plus considérer les organismes que comme des « sacs à gènes », au sein desquels des gènes immortels réalisent entre eux des compagnonnages transitoires à période courte (individus) ou plus ou moins longue (populations, espèces). Cette inversion des points de vue en faveur des génomes a permis des progrès importants dans la compréhension de certains process évolutifs (problèmes de la coordination ou de l’exclusion fonctionnelle entre gènes, coalescence, etc.). Elle a eu, en revanche, la conséquence négative, au niveau universitaire, de précipiter un véritable effondrement de l’acquisition et de la transmission des connaissances dans les domaines plus intégrés de la biologie évolutionniste : morphologie comparative en particulier.

Du point de vue de la reconstitution des résultats concrets de l’évolution, ou « patterns phylogénétiques », les années 1970–1990 ont constitué une période révolutionnaire et particulièrement stimulante. La « nouvelle systématique » d’ Huxley, Mayr et Simpson [58], [78] and [107], partie intégrante de la synthèse orthodoxe, se voulait résolument évolutionniste, mais ses outils et procédures dérivaient très largement de la systématique classique, dont les racines linnéennes étaient pré-évolutionnistes. À partir de la décennie 1970, cette systématique « synthétiste » s’est trouvée vigoureusement contestée par deux courants opposés : d’une part, la taxonomie numérique, approche quantifiée fondée sur l’usage de l’informatique [109] et d’autre part, la systématique phylogénétique ou cladisme [55]. Cette dernière, explicitement évolutionniste dans ses intentions initiales, prenait en compte toutes les conséquences pratiques de l’adage darwinien, selon lequel « les classifications deviendront des généalogies » [90]. Il en est découlé une remise en cause radicale des concepts, méthodes et procédures en systématique [113].

La cladistique ne reconnaît comme taxons valables que des entités strictement naturelles, ou clades, définis comme « l’ancêtre commun et tous ses descendants », impliquant une redéfinition – beaucoup plus stricte – du concept de monophylie. Il en est résulté un bouleversement radical des pratiques (désormais informatisées) et des résultats de la systématique, avec la révélation que la plupart des grands groupes traditionnels (algues, cryptogames, polychètes, poissons, reptiles… au sens usuel) n’étaient pas naturels. Dans les décennies 1980–2000, il était clair que toute la structure traditionnelle de « l’arbre du vivant » était à reconsidérer [13] and [31]. Cette tâche a été entreprise avec enthousiasme par la communauté mondiale des systématiciens, y compris les paléontologues qui, avec les entomologistes, avaient joué un rôle pionnier dans la « révolution cladistique » [108]. Bientôt épaulé par le développement explosif de la phylogénie moléculaire, tout ce mouvement en systématique (qui a été aussi une renaissance, au moins intellectuelle, d’une discipline encore et toujours sinistrée dans l’écosystème universitaire [117]), a permis des progrès extraordinaires dans la reconstitution du « pattern » phylogénétique du vivant [68].

Le triomphe actuel de « l’arbre du vivant » est peut-être toutefois menacé par les découvertes en génétique moléculaire. En effet, depuis Darwin [17] et Haeckel [54] toute la logique « arborescente » de la phylogénétique (et de la systématique à vocation « naturelle ») était fondée sur la prémisse de la transmission verticale (d’une génération à la suivante) de l’information génétique. Les recherches des trente dernières années ont révélé, à côté de cette transmission verticale traditionnelle qui fonde la phylogénétique, la grande importance quantitative des « transferts horizontaux » d’informations génétiques entre espèces différentes, voire entre phyla éloignés contemporains. Les premiers « vecteurs » reconnus de ces transferts furent les virus, mais les vecteurs moléculaires se révèlent multiples et fort divers. À l’heure actuelle, la quantité de transferts horizontaux chez les « procaryotes » (bactéries et archées) se révèle d’une telle ampleur, qu’elle induit une crise, en microbiologie, touchant à l’identité, sinon à l’identification, des « taxons » chez les « procaryotes » : qu’est-ce, désormais, qu’une « espèce bactérienne » ? Il est clair que la prise en compte des transferts horizontaux obligera, à tout le moins, à compléter l’image de « l’arbre phylogénétique » par des figurations de type réticulaire [4], [5], [127], [128] and [129].

Du côté des « process » évolutifs, dans le même article où ils critiquaient le « programme adaptationniste » [51], Gould et Lewontin avaient aussi réagi contre la myopie pan-adaptationniste qui confond l’utilité extemporanée d’une structure avec les raisons de l’origine de celle-ci au cours de l’évolution. Cette réflexion a été considérablement approfondie et amplifiée avec la présentation par Gould et Vrba [52] du concept d’exaptation. En bref, la notion d’exaptation « tourne » la difficulté classique sur l’origine adaptative des innovations évolutives (cf. supra). L’idée directrice en est que des structures, ou caractères, initialement présents dans un organisme (une population) pour quelque raison que ce soit, pourraient devenir de nouvelles cibles pour la sélection dans le contexte de modifications écologiques, au point de changer de fonctions. Dans ce concept, déjà entrevu en France par Lucien Cuénot [16] sous le nom de « préadaptation », il y a réutilisation opportuniste par la sélection naturelle d’organes et de structures préexistants qui seraient amenés à changer de fonctions dans des contextes écologiques nouveaux. Le modèle s’applique bien pour l’origine de quelques grandes « innovations » au cours de l’histoire des vertébrés. Au cours des 20 dernières années, les découvertes paléontologique spectaculaires portant sur l’origine des tétrapodes (vertébrés quadrupèdes) au Dévonien d’une part [12], et des oiseaux au Jurassique d’autre part [34] and [91], ont pu être interprétées très fructueusement dans ce cadre. De même, au niveau moléculaire, le modèle est également utile (acquisition de nouvelles fonctions pour une copie de gène après duplication).

L’ontogenèse est réellement une période de la vie où peuvent se dérouler des changements évolutifs très importants. À cet égard, la mise en place temporelle de l’activité de certains groupes de gènes est sans doute capitale. Les données génético-moléculaires à la base de tels phénomènes sont désormais connues chez un certain nombre d’organismes modèles, comme le nématode Cenorhabditis elegans [2]. Que, d’une ontogenèse à une autre, des signaux on ou off de mise en place de ces activités se trouvent déplacés (hétérochronies) pourra se traduire par des modifications considérables (et géologiquement rapides), non initialement liées à l’action de la sélection, et ne faisant pas intervenir des formes de transitions graduelles. Les phénomènes hétérochroniques, très étudiés dès la fin du xix ^e siècle à la suite de Haeckel, puis pieusement enterrés par la théorie synthétique orthodoxe [96], ont retrouvé une place de choix dans les modèles modernes de mécanique évolutive [1] and [45]. Ils peuvent expliquer la mise en place rapide de changements évolutifs très importants à partir de petites causes, telle une seule mutation touchant à un gène régulant la « temporalisation » de l’expression d’autres gènes, par exemple.

Par ce mécanisme, on conçoit facilement que, sous certains régimes sélectifs, un raccourcissement de l’ontogenèse fasse disparaître définitivement d’une lignée des caractères « adultes » présents chez les ancêtres (paedomorphose par progenèse). À l’inverse, dans d’autres circonstances écologiques, l’ontogenèse pourra s’allonger au point que le descendant acquiert sa maturité sexuelle en conservant des caractères somatiques larvaires (paedomorphose par néoténie). Dans les deux cas, des traits structuraux nouveaux peuvent ainsi apparaître chez les descendants adultes, sans avoir été sélectionnés pour leur valeur adaptative particulière, mais simplement parce que ces caractères, « disponibles » durant l’ontogenèse, ont été fixés chez le descendant, adulte paedomorphique. Dans d’autres situations sélectives, le descendant adulte peut avoir, au contraire, une morphologie qui prolonge et « transcende » celle de l’ancêtre adulte (péramorphose). C’est un des cas de figure correspondant alors à l’adage célèbre de Haeckel : « L’ontogenèse récapitule la phylogenèse.» Par leur diversité, en fonction des situations sélectives, les mécanismes hétérochroniques paraissent susceptibles de rendre compte de nombreux phénomènes évolutifs où des transformations massives, rapides et non nécessairement adaptatives dans tous leurs aspects, sont enregistrées. Leur réintroduction dans la synthèse évolutive a fortement contribué au rapprochement de la biologie du développement et de l’évolutionnisme, comme en témoignent des dizaines de livres et des centaines d’articles publiés au cours des 15 dernières années. Il s’agit donc, à côté des approches moléculaires, d’une contribution importante des sciences morphologiques à l’émergence de la « synthèse évo-dévo » [96].

La biogéographie traditionnellement associée à la théorie synthétique « orthodoxe » était « dispersionniste ». Elle se fondait sur la notion de « berceau » géographique des espèces, puis de migrations et expansions successives, selon des conceptions partiellement héritées de Darwin. Cette biogéographie s’était développée dans le cadre d’une paléogéographie généralement fixiste (stabilité des aires continentales et océaniques). Dans ce contexte, l’explication de la répartition géographique des biomes faisait généralement appel à des migrations anciennes (non testables), voire à l’existence transitoire d’hypothétiques « ponts continentaux » ad hoc. Bien que divers paléontologues et biogéographes aient été partisans de l’hypothèse wegenerienne de « dérive des continents » [124] pour rendre compte de la répartition de fossiles anciens, comme de celle de groupes actuels, il fallut attendre la découverte et l’acceptation de la « tectonique des plaques continentales » à partir du début des années 1960, pour entraîner un renouveau sans précédent de la biogéographie historique.

À partir de la décennie 1970, la discipline a donc entièrement renouvelé ses concepts, sous la double influence de la cladistique et de la paléogéographie mobiliste. À partir d’une synthèse critique entre la « panbiogéographie » de Croizat [14] et la cladistique [83] and [92] est résultée une « biogéographie de la vicariance ». Cette approche se fonde sur le morcellement progressif d’aires biogéographiques initialement indivises occupées par des ancêtres « généralisés », pour expliquer l’endémisme de descendants « spécialisés » dans des aires désormais disjointes. Cette méthode affiche une prétention à la « testabilité » et à la prédictibilité (par accumulation de données congruentes), bien plus grande que l’ancienne biogéographie « éclectique » ou dispersionniste. Toutefois, il faut comprendre la vicariance comme une addition, plutôt que comme une substitution complète à la biogéographie dispersionniste, le fait des migrations biologiques n’étant pas contestable dans la nature actuelle, même s’il n’est généralement ni repérable, ni testable dans les données paléontologiques. Dans le cadre de l’évolutionnisme actuel, l’histoire de la répartition des taxons relève désormais d’un puzzle spatio-temporel où tous les aspects doivent être pris en compte : du génome à la dynamique de la localisation géographique. Au niveau des études de spéciation, une active « phylogéographie » s’est développée sur ces bases nouvelles [20].